L'histoire se déroule de nombreuses années après Transformers: Prime. La Terre ne se souvient même plus du conflit entre les Autobots et les Decepticons, n'ayant plus de visites de Cybertron. Mais une vision d'Optimus Prime s'impose à Bumblebee lui intimant de repartir sur Terre pour faire face à une nouvelle menace. Aidé de Sideswipe (un rebelle) et Strongarm (son partenaire, Garde d'élite), il découvre que des Decepticons prisonniers se sont échappés. Le trio doit donc les retrouver et les capturer de nouveau. La saison 1 est constituée de 26 épisodes, mais la seconde a été coupée à 13 épisodes1. La troisième saison n'est constituée que de 6 épisodes, annoncée avec le retour de Starscream. Une quatrième saison de 26 épisodes est sortie en 2017, de plus en plus axée vers les plus jeunes.
Après leur fuite de Cybertron détruite par des siècles de guerre, Optimus Prime et ses Autobots ont trouvé refuge sur une petite planète à l'autre bout de la galaxie : la Terre. Depuis leur arrivée, ils maintiennent leur véritable identité dissimulée en étant des "robots déguisés". Les Decepticons les ont suivis et menacent désormais la sécurité des habitants natifs de cette planète qu'Optimus Prime a juré de protéger...
Optimus Prime confie à une équipe d'Autobots spécialisés qui ne sont pas tout à fait prêts pour des batailles aux heures de grande écoute contre les Decepticons une mission vitale. Le but des Bots est d'en apprendre davantage sur l'humanité et comment aider les autres à découvrir ce que cela signifie vraiment d'être un héros.
Plusieurs années après la fin de la guerre civile entre les Autobots et les Decepticons, la famille Malto déménage de Philadelphie dans la petite ville de Witwicky, en Pennsylvanie. Là, les jeunes Robby et Mo Malto assistent à la naissance d'une nouvelle sorte de Transformers: Les Terrans, qui se lient aux deux via des cyber-manchons spéciaux sur leurs bras.
Désormais adoptés dans la famille et encadrés par Bumblebee, les Terrans Twitch et Thrash travaillent avec les enfants pour protéger leur nouvelle vie et trouver leur place dans le monde.